El Murciélago tiene una estructura y concepción semejantes a la del Diablo, el modelo al que reemplaza. En un coupé biplaza, con motor central de doce cilindros, chasis de tubos de acero, carrocería mixta de chapa de acero y fibra de carbono, y tracción total conectable mediante un sistema viscoso.
Lo que ha hecho Lamborghini con el coche es, por una parte, mantener la estructura y ponerlo al día en aspectos mecánicos, de seguridad y de equipamiento. Por otra, darle una carrocería muy distinta a la del Diablo por dentro y por fuera.
El motor aumenta de cilindrada hasta 6,2 litros y de potencia hasta 580 CV; ahora está unido a una caja de cambios de seis velocidades. Tiene ayudas a la conducción que antes no tenía, pero no está entre ellas el control de estabilidad.
El nombre «Murciélago» es el de un toro indultado en 1879, de la ganadería Miura. Lamborghini ha usado en otros casos nombres propios de toros (Urraco o Islero) o relacionados con esa actividad (Miura o Espada).